La primera colaboración de Tiziano en el camerino d`alabastro fue motivada por la muerte en octubre de 1517 de Fra Bartolommeo, a quien el año anterior Alfonso d`Este había solicitado una Ofrenda a Venus de la que llegó a remitir un dibujo. En abril de 1518 Tiziano recibió instrucciones sobre el tema y formato de la obra junto a un dibujo, probablemente el de Fra Bartolommeo. En octubre de 1519, el pintor llevó personalmente el lienzo a Ferrara.

Inspirada en Filostrato (Imágenes, I, 6) como advirtiera ya Ridolfi en 1648, La ofrenda enfrentó por primera vez a Tiziano con la recreación de una pintura de la Antigüedad (El rapto de Europa sería la última), lo que probablemente explique su fidelidad al texto, que siguió en los más mínimos detalles compositivos e incluso cromáticos: Mira unos Erotes que recogen manzanas. Y no te sorprenda su número. Son hijos de las ninfas y gobiernan a todos los mortales, y son muchos porque son muchas las cosas que aman los hombres [...] ¿Sientes algo de la fragancia que llena el jardín, o no se te alcanza? [...] Hay aquí unas hileras de árboles, con espacio suficiente para pasear entre ellos, y blanco césped bordea los senderos, dispuestos como un lecho para quien quiera acostarse encima. En los extremos de las ramas, manzanas doradas, rojas y amarillas invitan al enjambre entero de Erotes a recolectarlas [...]. La ekfrasis prosigue desvelando el significado de algunos elementos como la liebre, animal asociado a Venus, que tiene una cierta capacidad de persuasión erótica y su caza viene a ser un método violento para conseguir el amor de sus favoritos, o el espejo, que forma parte de la ofrenda de las ninfas a Venus por haberlas hecho madre de los amores.

Tiziano mantuvo ciertas ideas de Fra Bartolommeo, como la inclusión de la estatua de Venus y las ninfas (citadas éstas por Filostrato en relación a la pintura pero no dentro de ella), pero desechó su composición marcadamente axial, concebida de forma piramidal en torno a la estatua. Más fiel al texto, Tiziano la situó bajo una roca arqueada en un lateral, desplazando el foco de atención de la diosa a los erotes y otorgando mayor protagonismo al paisaje, ajustándose así más al espíritu de celebración de la fertilidad de la naturaleza aludido por Filostrato. Más allá de las lógicas diferencias entre un pintor florentino con su querencia por la simetría, y otro veneciano menos proclive a ella, los cambios probablemente respondieran al deseo de adecuar el lienzo a una ubicación concreta, cuestión que preocupaba a Tiziano a tenor de su carta a Alfonso de abril de 1518. La reconstrucción del camerino en la exposición Tiziano (Londres, 2003) sugiere que La ofrenda de Venus colgaba sola en la pared derecha. Así lo indica la composición ladeada hacia ese lado, el punto de fuga del paisaje y las alusiones a figuras u objetos situados a la derecha del cuadro (probablemente en una sobrepuerta), a través de las miradas de las ninfas, una directamente y otra mediante el espejo de plata que sostiene en alto. Si esta segunda ninfa parece inspirada en el dibujo de Fra Bartolommeo, otras figuras remiten a la estatuaria clásica, como los erotes, presentes ya en Las tres edades del hombre de 1512-13 y el Triunfo de la Fe, grabado en 1517, y derivado de esculturas conservadas en el Museo Archeologico de Venecia. Idéntica procedencia tiene Venus, deudora de la llamada Venus Celeste, una versión de la cual, que perteneció al patriarca de Aquilea, Giovanni Grimani (1500-1593), probablemente estuviera ya en Venecia a principios del siglo XVI. De ella tomó Tiziano la caída de los paños y el modo de recogerlos con una mano bajo la cintura.

Esta pintura fue grabada en Roma en 1636 por Giovanni Andrea Podesta con dedicatoria a Cassiano dal Pozzo. Tanto La ofrenda a Venus como La bacanal de los andrios fueron objeto de numerosas copias, destacando en ambos casos las realizadas por el Padovanino (Bérgamo, Accademia Carrara) y Rubens (Estocolmo, Nationalmuseum).